Whispers est un jeu d’observation simple,  et qui marie un scénario mystérieux à des puzzles à énigmes pour une aventure accessible à tous. Vous incarnez Charlotte, une jeune étudiante en dernière année de thèse à l'université de la Nouvelle-Orléans. Vous partez avec votre professeur d'histoire dans le village de Crab Key pour finaliser votre travail sur la guerre de Sécession, puis explorez les alentours à la recherche du cimetière militaire du village, qu'aucune carte ne répertorie. Après de nombreuses heures de marche dans les marais vous faites enfin sa découverte. Malheureusement, la nuit tombe et vous voilà seule dans ce lieu sinistre à l'atmosphère chargée de mystères. En début de partie, une liste d’objets à retrouver  sera présentée. Fréquemment, cette quête demandera néanmoins une réflexion transversale. Par exemple, rechercher un « carreau » signifie t-il que vous devez récupérer la section d’un abat jour de luminaire en verre ? Ou s’agit-il d’un jeu de cartes ? Peut-être le dix de carreau ?

L'histoire se développera au fil d’enquêtes se déroulant sur différents lieux et révélant des indices cachés ou des objets. Les mécaniques de jeu évolueront aussi. Néanmoins, on ne peut pas dire que Whispers offre un défi très important. Beaucoup d'indices sont formulés dans le jeu, et aucune réel enquête n'est présente. Comptez environ six heures de jeux pour le terminer, moins si vous utilisez le mode Casual.